Evolutionary trends in Basidiomycota 2012

Evolutionary trends in Basidiomycota

 

Franz Oberwinkler*

 

Abstract:

Basidiomycota belong to the crown group of fungi. The diversity of cellular constructions in hyphal systems and basidiocarps is the expression of a long evolutionary history. As heterotrophic Eukaryotes these fungi developed substrate dependencies of enormous ecological importance, especially in forest ecosystems.

The name „fungi“ does not refer to a monophyletic group within the heterotrophic eukaryotes. We will have a brief look on the Eumycota, the Chitin Fungi as a monophylum and their successful evolution together with land plants. The crown group of these fungi are dikaryota of various dimensions and of special importance in Basidiomycota. Evolutionaryly, early life strategies were also dimorphic ontogenies, comprising yeast and hyphal stages as successful adaptations for newly accessible habitats. Also hyphal systems and basidiocarps have undergone considerable changes during evolution under responding environmental conditions. Most basidiomycetous fungi developed strategies for optimizing sexual reproduction by more complex basidiocarps, thus allowing new dimensions in basidiospore production. This evolution was not a single one, it occurred several times convergently. To realize and to confirm such evolutionary trends, monophyletic groups have to be analyzed. Traditionally, such work has been done with comparative morphology, however, molecular techniques took over rapidly and are dominating now this kind of research. – The obligate dependency upon various substrates is manifold in fungi and led to considerable switches in basidiomycetous fungi. It appears most likely that ancestral groups were mycoparasites, some of which still exist and display different interaction regimes. Further on, parasites on plants were following and expanding rapidly on newly available substrates in land plants. Remarkable coevolutionary trends could be reconstructed even by comparative examination of extant groups, as rust and smut fungi, and unexpected convergent evolutionary developments as „false“ and „true“ smuts became obvious. When forest ecosystems evolved, fungi became the most effective wood decomposers, and Basidiomycota were heavily involved in wood decay, starting with white rot and switching to brown rot several times, and continuing to decompose lignin in specific successions. – Basidiomycota play a very important role in symbiotic systems with plants. Extant examples of liverwort associations may indicate the very early establishment of basidiomycote interactions with ancestors of land plants long before vascular plants evolved. Our knowledge is very restricted for understanding the switches of basidiomycetous fungi to roots of seed plants, replacing arbuscular mycorrhizae that most likely were present in hosts like the Pinaceae, Fagales, Ericales, Orchidaceae, and others. In symbiotic systems like these, the replacement of previous mycobionts by new ones must be considered also as advantageous for the autotrophic partners. Historically, mycorrhiza research has been heavily stimulated by studies on phenomena of the „new forest decline“ in Central Europe, and expanded explosively when molecular techniques became available. – In comparison with Ascolichens, Basidiolichens are rare, but diverse in fungal-algal interactions. They evolved convergently at least four times. ­ Animal associations of Basidiomycota could not be treated in this article.

 

Zusammenfassung:

Basidiomyceten sind die am höchsten evolvierten echten Pilze. Die Vielfalt ihrer zellulären und makroskopischen Baupläne läßt Rückschlüsse auf eine lange Evolutionsgeschichte zu. Als heterotrophe Eukaryonten haben diese Pilze Substratbindungen entwickelt, die von sehr großer ökologischer Bedeutung für die Funktionsfähigkeit von Landökosystemen, insbesondere von Wäldern, sind. – Einleitend wird die Evolution der Eukaryonten angesprochen und dabei erläutert, dass unter der Bezeichnung „Pilze“ nicht verwandte, heterotrophe Eukaryonten zusammengefaßt werden. Die Evolution der echten Pilze, auch Chitinpilze genannt, kann als eine sehr erfolgreiche Anpassung an das Landleben verstanden werden. Bei den am höchsten evolvierten Pilzen ist die Dikaryophase entstanden die bei Basidiomyceten zum dominierenden Lebensprinzip wurde. Die Bedeutung von dimorphen Pilzen, die Hefen- und Hyphenphasen durchlaufen, wird im evolutiven Kontext der Eroberung von Landhabitaten gesehen. Auch die Veränderungen von Hyphensystemen in Fruchtkörpern sind zumeist als erfolgreiche Anpassungen an neu entstandene Lebensräume zu deuten. Für die meisten Basidiomyceten trifft eine evolutiv selektierte Optimierung der sexuellen Fortpflanzung zu. Diese wurde durch zunehmend komplexere Fruchtkörper erreicht, die enorme Steigerungsraten der quantitativen Produktion von Basidiosporen ermöglichten. Diese Evolutionsstrategien sind mehrfach konvergent abgelaufen, haben aber immer wieder zu täuschend ähnlichen Bauplänen und Funktionsmustern geführt. Um dies zu verstehen, ist es unverzichtbar, gesicherte Abstammungsgemeinschaften, Monophyla, zu analysieren. Dies wurde traditionell vergleichend morphologisch versucht, ist aber durch molekulare Methoden in kürzester Zeit überholt worden. – Die obligate Bindung von Pilzen an unterschiedliche Substrate durchzieht ihre Evolution wie ein roter Faden. Es gibt hinreichend Evidenzen, dass ursprüngliche Basidiomyceten Mykoparasiten waren und als solche, wenigstens teilweise, erhalten geblieben sind. Es folgten die Pflanzenparasiten mit enormen, koevolutiv gesteuerten Radiationen, besonders bei Rost- und Brandpilzen. Dabei sind geradezu unglaubliche Konvergenzen entstanden, wie es das Beispiel der „falschen“ und „echten“ Brandpilze verdeutlicht. Mit der erdgeschichtlichen Entstehung von Wald-Klimaxvegetationen wurde für Basidiomyceten auch das neue Substrat Holz verfügbar. Erneut ist in konvergent evolvierten Entwicklungslinien dieser Pilze der Holzabbau von der Weiß- zur Braunfäule und zu hoch differenzierten Sukzessionsketten der Ligninverwertung erfolgt. – Schließlich haben Basidiomyceten mehrfach konvergent die Wege der Symbiosen beschritten. Wie heutige Vergesellschaftungen von Basidiomyceten mit thallosen Lebermoosen andeuten können, sind diese Pilze vielleicht schon vor der Entstehung der Gefäßpflanzen für symbiontische Interaktionen verfügbar gewesen. Die Besiedelung der Wurzeln von Samenpflanzen, das Verdrängen arbuskulärer Mykorrhizen und das Etablieren neuartiger, obligater Mykorrhizierungen bei Kieferngewächsen, den Buchen-Verwandten und weiteren Gehölzgruppen sowie die Orchideen-Mykorrhizen und diejenigen der Heidekraut-Verwandtschaft, belegen die Erfolgsstrategie der Basidiomyceten. Dies ist nicht nur vorteilhaft für die Pilzpartner sondern offensichtlich auch eine Optimierung der Nährstoffversorgung der betroffenen Pflanzen. Wissenschaftsgeschlichtlich interessant ist, wie die Suche nach den Ursachen neuartiger Waldschäden und ihrer Auswirkungen, die Mykorrhizaforschung beflügelte und wie in sehr kurzer Zeit dieser Forschungzweig mit molekularen Methoden expandierte. – Erstaunlich ist, dass im Gegensatz zu den Ascomyceten, Basidiomyceten den Weg der Lichenisierung nur zögerlich beschritten haben. Die wenigen heute bekannten Basidiolichenen belegen aber immerhin die mehrfach konvergente Entstehung dieser Flechten, die nur aus abgeleiteten Basidiomyceten entstanden sind. – In diesem Artikel konnten die Tier-Assoziationen der Basidiomycota nicht berücksichtigt werden.

 

Key words: Basidiomycota, comparative morphology, trophic stages, evolutionary trends.

 

*Correspondence to: franz.oberwinkler@uni-tuebingen.de

 

Address: Organismische Botanik, Universität Tübingen, Auf der Morgenstelle 1, 72076 Tübingen